Antiparasitaires et biocides : un facteur de risque pour les insectes en général et pour l’abeille mellifère en particulier ?

par Maryline PIOZ1,2, Cyril VIDAU2,3 1 UR406 Abeilles et Environnement, INRA, Centre PACA, Domaine Saint Paul, 228 route de l’Aérodrome, CS40509, F-84914 Avignon Cedex 09
2 UMT PrADE Protection des Abeilles Dans l’Environnement, INRA, Centre PACA, Domaine Saint Paul,
228 route de l’Aérodrome, CS40509, F-84914 Avignon Cedex 09 3 ITSAP-Institut de l’Abeille, INRA, Centre PACA, Domaine Saint Paul, 228 route de l’Aérodrome, CS40509, F-84914 Avignon Cedex 09
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Les produits de médecine vétérinaire sont reconnus comme des contaminants émergents de l’environnement. La présence de ces molécules dans les sols, eaux de surface ou souterraines et même les plantes nous oblige à nous interroger sur leur possible impact sur des organismes non cibles.

En quelques décennies, la multiplicité et l’expansion des activités humaines a conduit à une imprégnation de l’environnement par de nombreuses
substances dont l’impact écotoxicologique est souvent peu connu et anticipé. L’élevage et le soin des animaux de production et de compagnie participent à cette imprégnation. D’une part, la médecine vétérinaire utilise des traitements préventifs ou curatifs dont les résidus de matières actives (ou leurs métabolites) sont transportés dans le sol, les eaux de surface ou souterraines, et même dans les plantes. D’autre part, les opérations nécessaires au maintien des conditions d’hygiène et à l’entretien des locaux et des équipements d’élevage requièrent l’utilisation de produits biocides qui finissent également leur course dans l’environnement.

La définition juridique du médicament vétérinaire est, toute substance ou composition possédant des propriétés curatives ou préventives à l’égard des maladies animales, ainsi que toute substance ou composition pouvant être utilisée chez l’animal ou pouvant lui être administrée, en vue d’établir un diagnostic médical ou de restaurer, corriger ou modifier des fonctions physiologiques en exerçant une action pharmacologique, immunologique ou métabolique (Directive européenne 2001/82/CE modifiée par l’article L5111-1 et L5141-1 du code de la santé publique). Les médicaments regroupent diverses classes de composés thérapeutiques tels que les antiparasitaires, antibiotiques, antifongiques, analgésiques, anesthésiants, anti-inflammatoires, hormones, etc. Les biocides désignent eux des produits destinés à détruire, repousser ou rendre inoffensifs les organismes nuisibles, à en prévenir l’action ou à les combattre par une action autre que physique ou mécanique (Article 3 du Règlement UE N°528/2012), à l’exclusion des produits relevant du champ d’application du médicament vétérinaire. Les biocides sont classés en 22 types de produits, seuls trois sont susceptibles d’être utilisés en médecine vétérinaire : les désinfectants TP3, les produits insecticides TP18 et les répulsifs TP19. Une même molécule peut être utilisée dans la formulation d’un médicament vétérinaire ou dans celle d’un biocide et la réglementation relative à sa mise sur le marché et à son utilisation différera selon le cas. Comme par nature, ces substances ont un effet biologique à faible dose et des cibles d’action souvent conservées au sein de divers taxons, elles exposent durant leurs parcours des organismes non cibles à d’éventuels effets indésirables.
La prise de conscience de ce risque est ancienne : depuis 1980 aux Etats-Unis la Food and Drug Administration impose une évaluation du risque environnemental pour les médicaments utilisés en médecine humaine ou vétérinaire [5, 6]. En France, la Directive 81/852/EEC du 28 septembre 1981 prévoyait pour la première fois l’obligation « d’effectuer une évaluation de l’écotoxicité pour toute demande d’autorisa- tion de mise sur le marché relative à un médicament vétérinaire… » mais ce n’est qu’en 1997 qu’ont été publiées par le Committee for Veterinary Medicinal Products (EMEA/ CVMP/055/96) les premières directives européennes précisant la nature des informations attendues pour évaluer l’écotoxicité des médicaments vétérinaires. Cette évaluation réglementaire se décompose en deux étapes. La phase I consiste à évaluer des scénarios d’exposition de l’environnement et calculer des concentrations prévisibles dans le sol. Si ces concentrations sont supérieures à 0,1 mg/kg alors la phase II est mise en œuvre. Celle-ci consiste à réaliser des tests d’écotoxicité en milieu aquatique sur au moins une espèce d’algues, d’invertébrés aquatiques et de poissons, et en milieu terrestre sur des plantes et vers de terre. Dans le cas particulier des antiparasitaires, des études d’écotoxicité sur des insectes coprophages sont recommandées.
Les effets non intentionnels des antibiotiques concentrent la majorité des efforts de recherche ; néanmoins, les effets des antiparasitaires et biocides questionnent de plus en plus les vétérinaires et les écotoxicologues en raison de leur puissante activité insecticide et de leur longue rémanence. Quels risques potentiels l’exposition à ces substances fait-elle courir aux insectes en général et à l’abeille mellifère (Apis mellifera) en particulier ?

Les médicaments vétérinaire : des contaminants émergents

Plus de 300 médicaments vétérinaires, majoritairement des antibiotiques, antiparasitaires et anticoccidiens, et plusieurs centaines de biocides à usage vétérinaire sont commercialisés en France. Ces substances jouent un rôle primordial dans le domaine de la santé animale mais leur utilisation généralisée n’est pas sans poser de problèmes : outre l’apparition de résistances, ils sont responsables d’une contamination plus ou moins importante de l’environnement et sont désormais considérés comme des contaminants émergents (25).

Pour les médicaments vétérinaires, cette contamination de l’environnement survient essentiellement lors de l’excrétion des résidus médicamenteux par l’animal traité et du lessivage des substances appliquées en formulation pour-on. Quel que soit le mode d’administra- tion et le type de substance utilisés, l’animal excrète une quantité plus ou moins importante de la molécule reçue, après l’avoir en partie ou non métabolisée (12). La voie d’excrétion varie selon la classe chimique (12) : la majorité des antiparasitaires sont excrétés via les fèces, en dehors de l’albendazole, du lévamisole, du nitroxinil et de quelques ectocides (diazinon, chlorfenvinphos, cyromazine, dicyclanil) excrétés préférentiellement par voie urinaire. En outre, la cinétique d’excrétion dans les fèces ou l’urine varie selon le mode d’application : une application orale tend à induire un pic d’excrétion dans la semaine suivant le traitement alors qu’une application topique (pour-on) induit un pic d’excrétion dans les 2 à 7 jours post-traite- ment suivi d’une excrétion modérée pendant plusieurs semaines (12). Les bolus sont eux associés à l’excrétion de matières actives durant plusieurs mois.

Pour les biocides utilisés pour la désinsectisation et l’assainissement des locaux, la contamination de l’environnement survient suite à leur utilisation sur les murs, sols et litières des bâtiments d’élevage ainsi que dans les fosses à fumier ou à lisier. Des résidus se retrouvent ainsi dans les litières et eaux de lessivages des bâtiments avant de rejoindre les sols.

L’utilisation des médicaments et biocides directement dans le milieu (fermes aquacoles, animaux traités dans les pâtures…) ou l’épandage dans les prairies de fumiers et lisiers provenant des structures d’élevage peut donc induire une contamination de l’environne- ment. Lorsque les déjections animales sont déposées directement sur la terre, de fortes concentrations, supérieures au microgramme par kilo, peuvent apparaître localement dans les sols (34, 36). Selon la nature des substances éliminées, les pluies en dispersent ensuite une partie vers les eaux de surface, souterraines ou marines (14, 28). Les plantes sont également susceptibles d’être contaminées lorsqu’elles poussent sur un sol contenant des résidus de médicaments ou de biocides (7). Le tableau 1 présente les résultats de quelques études illustrant la contamination du sol, des eaux de surface et des plantes (non exhaustif).

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La présence dans le sol d’antiparasitaires est d’autant plus préoccupante pour la faune du sol que le temps de demi-vie des molécules y est relativement long : 61 à 79 jours pour la doramectine, 64 jours pour l’éprinomectine, 21 à 36 jours pour la deltaméthrine. La persistance dans le sol est en outre influencée par la température et l’humidité : le temps de demi- vie de l’ivermectine dans les sols et fumiers est de 7 à 14 jours en été mais de 91 à 217 jours
en hiver (17).

Ces divers travaux illustrent la contamination et la possible persistance dans l’environnement des médicaments vétérinaires et biocides, un fait d’autant plus préoccupant lorsque leur activité biologique est susceptible d’impacter le fonctionnement des écosystèmes en induisant des effets sur des organismes non-cibles. C’est notamment le cas des molécules ayant une activité insecticide.

Les effets non intentionnels des antiparasitaires et biocides sur les insectes

Une part importante des antiparasitaires et des biocides, notamment ceux appartenant aux familles des organophosphorés (OP), des pyréthrinoïdes (PYR), des lactones macrocycliques (LM) et des régulateurs de croissance des insectes (RCI), ont une activité insecticide et sont donc plus ou moins toxiques pour les insectes. Le tableau 2 détaille les modes d’action des familles les plus fréquemment utilisées en élevage pour un usage antiparasitaire ou biocide. L’insecte peut être exposé suite à la contamination du milieu dans lequel il vit et/ ou se nourrit : l’eau pour les insectes aquatiques et tout insecte la consommant, les déjections animales pour les insectes coprophages, le sol pour les insectes y accomplissant l’ensemble de leur cycle de vie (termites, fourmis…) mais aussi pour de très nombreux insectes utilisant le sol comme milieu de ponte. En raison de l’importance de l’excrétion par voie fécale des antiparasitaires, les insectes coprophages peuvent être particulièrement exposés à ces substances et font l’objet de la majorité des études sur les effets non intentionnels de ces molécules.

La toxicité des LM pour les insectes coprophages a ainsi été particulièrement étudiée (12, 17). Des résidus de LM peuvent être excrétés dans les fèces à des concentrations toxiques pour les insectes sur des périodes variant de quelques jours à plusieurs mois post-traitement (12). L’utilisation de bolus à base de LM, désormais interdite en France, était particulièrement problématique car susceptible d’induire des mortalités importantes d’insectes du fait de l’ex- crétion prolongée des molécules. La toxicité des LM pour les insectes coprophages est variable selon les molécules avec par ordre décroissant de toxicité : abamectine > doramectine ≥ ivermectine > éprinomectine >> moxidectine (12). La moxidectine serait ainsi 64 fois moins toxique que l’abamectine pour les larves de coléoptères et les diptères (12) et 10 fois moins toxique que l’ivermectine pour les diptères (2). Les PYR tels que deltaméthrine, cyperméthrine, cyfluthrine et lambdcyhalothrine induisent une mortalité importante chez les coléoptères et diptères coprophages alors que la toxicité de la fluméthrine semble plus faible (12, 32). L’impact des PYR varie selon leur mode d’administration : les pour-on induisent plus de toxicité que les sprays et eux-mêmes plus que les boucles auriculaires (12). Contrairement aux LM et PYR, peu d’in- formations existent sur la toxicité des OP et des RCI sur les insectes coprophages. Les OP sont rapidement métabolisés et éliminés essentielle- ment dans l’urine, le risque associé à leur excrétion serait donc assez faible pour les coprophages. Les RCI sont utilisés en France en traitement pour-on contre les myiases ovines (dicyclanil) ou comme larvicide dans les bâti- ments ou tas de fumier (cyromazine, triflumuron) ; le dicyclanil a, pour les coléoptères coprophages, une toxicité intermédiaire entre celle de l’ivermectine et de la moxidectine (13). Enfin, les benzimidazoles, probenzimidazoles, imidazothiazoles, tétrahydropyrimidines, isoquinolines et salicylanilides semblent présenter une faible toxicité pour les coléoptères coprophages (12, 13).

En dehors des insectes coprophages, divers insectes sont susceptibles d’être exposés à des anti- parasitaires ou biocides via la contamination du sol, de l’eau et des plantes ; pourtant peu d’informations sont disponibles sur leur toxicité pour les insectes. Quelques études ont mis en évidence une toxicité faible à moyenne de quatre benzimidazoles (fenbendazole, mébendazole, oxfendazole, triclabendazole) (12, 15, 21, 30), de la pipérazine [3], du praziquantel (13), de quatre salicylanilides (closantel, rafoxanide, nitroxinil, niclosamide) (20, 29, 30) sur des insectes non coprophages mais, pour un certain nombre de molécules de ces familles, aucune étude n’a évalué leur toxicité sur les insectes. Or des études complémentaires sur diverses espèces d’insectes potentiellement exposées permettraient de mieux appréhender les risques liés à l’utilisation de ces produits pour des organismes non cibles.

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Récemment, des résidus de médicaments vétérinaires ont été mis en évidence sur des fleurs sauvages prélevées à proximité de fermes d’engraissement au Texas (Tableau 1) (22) soulevant la question de l’exposition possible des insectes pollinisateurs. De rares études ont mis en évidence la toxicité pour les pollinisateurs de molécules utilisées en élevage, en dehors des molécules utilisées comme produit phytosanitaire à action insecticide. Ainsi la cyromazine (RCI) a une faible toxicité par contact pour les bourdons Bombus terrestris ; par contre, son ingestion altère forte- ment la production de couvain (18). Enfin, une utilisation d’abamectine et d’ivermectine a été réalisée à la fin des années 80 en Arizona pour lutter contre l’abeille africanisée (16). Une application topique d’abamectine et d’ivermectine sur des faux-bourdons avant qu’ils regagnent leurs colonies induisaient rapidement des mortalités importantes dans celles-ci, allant même jusqu’à la destruction totale de la colonie. Ce travail illustre le caractère hautement toxique des LM pour les abeilles.

Usage des antiparasitaires et biocides : quels risques pour l’abeille mellifère ?

Comme souligné précédemment les pollinisa- teurs peuvent être exposés à des médicaments vétérinaires présents sur les plantes mais, pour l’abeille mellifère, les sources majoritaires d’ex- position à des antiparasitaires ou biocides ayant un effet insecticide sont d’une part celle liée à l’utilisation apicole d’antiparasitaires pour lutter contre l’acarien Varroa destructor (Tableau 3) et, d’autre part, celle liée à la contamination de l’eau récoltée par les abeilles butineuses d’eau.

Une source d’exposition apicole

Diverses études ont mis en évidence une contamination importante des cires des colo- nies d’abeilles par les acaricides utilisés pour lutter contre Varroa (Tableau 4), les plus fréquemment retrouvés étant le tau-fluvalinate, le coumaphos et l’amitraze et ses produits de dégradation (N-2,4-Dimethylphenyl-N’-methylformamidine (DMPF), 2,4-Dimethylphenylformamide (DMF), 2,4- D im ethy lani lin ( DMA) [1 0, 19] . L’accumulation des acaricides dans la cire d’abeille est liée à ses propriétés physicochimiques, au faible taux de renouvellement des cires, ainsi qu’à leur recyclage par les ciriers, processus ne permettant pas d’épurer convenablement les cires. La rémanence des molécules dans la cire est variable : entre 138 et 346 jours de demi-vie pour le coumaphos, seulement 6 heures pour l’amitraze rapidement dégradé en DMPF, lui-même partiellement dégradé en DMF et DMA. Leur toxicité pour l’abeille l’est également, avec une DL50 contact comprise entre 2,4 et 3,7 μg /abeille pour l’amitraze, entre 20,3 et 31,2 μg /abeille pour le coumaphos, et entre de 1 et 64,5 μg /abeille pour le tau-fluvalinate (Ecotoxdatabase consultée en novembre 2017). La présence des acaricides apicoles dans les cires et l’exposition chronique qu’ils induisent peuvent ainsi avoir un impact non négligeable sur la santé des colonies : mortalité larvaire, baisse de la durée de vie adulte, moindre qualité des reines et faux-bourdons (11, 24, 35).

Une source d’exposition liée à l’élevage

Une autre source d’exposition de l’abeille mellifère aux antiparasitaires et biocides est leur utilisation dans les élevages induisant une possible contamination des jus de fumier et eaux de lessivages, matrices chargées en matières organiques et donc attractives pour les abeilles butineuses d’eau (1, 8). L’exposition peut ainsi résulter de l’utilisation de biocides dans ou à proximité des structures d’élevages : badigeons sur les murs des bâtiments, granulés sur les sols (Agita®, Novartis (thiamethoxam), QuickBayt®, Bayer (imidaclopride), Larvox®, LodiGroup (S-méthoprène)), larvicides dans les fosses à lisier ou sur les litières (Larvenol®, LodiGroup (S-méthoprène)). L’exposition de l’abeille via ces biocides peut en outre être favorisée lorsque la formulation commerciale contient une base sucrée visant à renforcer l’attractivité vis-à-vis des diptères. L’exposition de l’abeille peut également être liée à l’utilisation d’antiparasitaires sur les animaux d’élevage et à l’excrétion de ces molécules dans les déjections.

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Les abeilles butineuses d’eau ramènent à la colonie 30 à 58 μL d’eau par trajet (33). L’eau est ensuite distribuée aux abeilles d’intérieur qui l’utilisent directement ou la stockent temporairement dans des cellules. Contrairement au nectar, stocké dans la colonie en prévision de périodes de disette, l’eau est toujours disponible dans l’environnement et les abeilles ajustent leur récolte au besoin de la colonie (26). L’eau est indispensable au fonctionnement de la colonie, elle sert de boisson, à réguler l’humidité, en été à rafraîchir la colonie (thermorégulation), et en automne-hiver à remobiliser le miel stocké dans les cellules avant sa consommation (26). En moyenne, une colonie collecte ainsi 25L d’eau par an, volume susceptible de varier selon les conditions météorologiques et la récolte de nectar (26).

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Or les eaux de lessivage de déjections animales, très attractives pour les butineuses d’eau, peuvent être contaminées par des résidus d’antiparasitaires à des concentrations suffisantes pour induire un risque pour l’abeille, comme le montrent par exemple les données recueillies lors de la thèse de doctorat vétérinaire de G. Virlouvet sur l’élimination fécale et urinaire de la cyperméthrine chez des bovins traités avec un pour-on d’Ectotrine®, Vétoquinol. La concentration fécale en cyperméthrine dans les bouses est présentée dans le Tableau 5. La teneur en eau d’une bouse fraîche est importante, sous l’hypothèse que la concentration dans la bouse est identique à celle de l’eau libre de la bouse, la quantité d’eau qu’une abeille mellifère butinant la bouse doit consommer pour atteindre la DL50 orale de la cyperméthrine (0,064 μg/ abeille) peut être estimée (tableau 5). Ainsi, lors du pic d’excrétion, entre J+5 et J+7 après appli- cation, moins de 60 μL d’eau suffisent à une abeille pour atteindre sa DL50 ; or cette quantité est de l’ordre de ce qu’une abeille butineuse d’eau collecte en un seul trajet (33). Des abeilles butineuses d’eau peuvent donc ramener à la colonie une eau présentant un risque pour la santé de celle-ci.

Afin d’investiguer l’exposition des abeilles mellifères aux biocides et antiparasitaires utilisés en élevage et leurs conséquences sur la santé des colo- nies, une étude épidémiologique, l’étude BAPESA, a été financée par le Ministère de l’Agriculture. Cette étude, qui fait suite à des mortalités anormales de colonies durant l’hiver 2013-2014 dans les Pyrénées, consiste en une étude de cohorte réalisée dans deux départements français, Ariège et Bouches du Rhône, entre 2015 et 2017 (Photo 1). Un total de 80 colonies a été suivi par département pendant 2 ans et des enquêtes ont été réalisées dans les élevages présents autour des colonies. Les résultats de ce travail sont en cours d’analyse et seront diffusés d’ici mi-2019. Ils devraient permettre de mieux appréhender l’ex- position des colonies d’abeilles mellifères dans les zones d’élevage et l’impact possible sur la santé de ces colonies.

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Conclusion

Les antiparasitaires et biocides jouent un rôle important dans le maintien de la bonne santé des animaux d’élevage, et il est difficile d’envisager de s’en passer. Néanmoins, il est évident que ces substances en particulier et les médicaments vétérinaires en général ne restent pas dans l’exploitation où ils sont utilisés. Ils se retrouvent dans l’environnement, avec une rémanence plus ou moins importante, et des organismes non cibles peuvent ainsi être exposés. Pour limiter les effets non intentionnels de ces substances, diverses actions sont à favoriser, telles qu’améliorer la gestion de ces substances depuis leur prescription par le vétérinaire jusqu’à l’élimination des déchets associés, améliorer l’évaluation du risque pour les organismes non cibles ainsi que renforcer la surveillance des effets secondaires des médicaments (pharmacovigilance), en particulier pour les acaricides apicoles pour lesquels peu d’informations semblent transmises alors que des effets non intentionnels sont parfois rapportés par les apiculteurs. En outre, en orientant le choix des molécules et des animaux à traiter ainsi que les périodes d’administration, il est possible de minimiser le transfert dans l’environnement des antiparasitaires et biocides et leur possible impact sur des organismes non-cibles.

Il y a aujourd’hui consensus pour promouvoir une utilisation raisonnée des antiparasitaires et biocides, d’une part afin de limiter l’impact environnemental de ces molécules, et d’autre part en raison des phénomènes de plus en plus préoccupants de résistance des parasites (cf. Colloque organisé en 2017 par la SNGTV sur l’Utilisation raisonnée des antiparasitaires à l’horizon 2020- 2025 (27)). Il est à présent essentiel, afin de limiter les risques éventuels pour les organismes non cibles, de compléter nos connaissances sur le transfert et l’impact des médicaments vétérinaires pour l’environnement tout en améliorant les usages.

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BIBLIOGRAPHIE

1 – ABROL DP et al., Why does Apis dorsata F. forage on brackish water and other non-conventional sources? Current Science, 2012;102(10):1350-1351.
2 – BLANCKENHORN WU et al., Evaluation of eco-toxicological effects of the parasiticide moxidectin in comparison to ivermectin in 11 species of dung flies. Ecotoxicology and Environmental Safety, 2013;89(0):15-20.
3 – BLUME RR et al., Effects of residues of certain anthelmintics in bovine manure on Onthophagus gazella, a non-target organism, 1976;1:100-103. 4 – BOI M et al., A 10 year survey of acaricide residues in beeswax analysed in Italy. Pest Manag Sci, 2016;72(7):1366-72.
5 – BOXALL ABA, The environmental side effects of medication. EMBO Reports, 2004;5(12):1110-1116.
6 – BOXALL ABA, et al., Review of veterinary medicines in the environment, in R&D Technical Report P6-012/8/TR 2002, Cran- field Centre for EcoChemistry, Environment Agency, Bristol. 2002:251p.
7 – BOXALL ABA, et al., Uptake of Veterinary Medicines from Soils into Plants. J. Agr. Food Chemistry, 2006;54(6):2288-2297. 8 – BUTLER CG, The Choice of Drinking Water by the Honeybee. Journal of Experimental Biology, 1940;17(3):253-261.
9 – CALATAYUD-VERNICH P et al., Occurrence of pesticide residues in Spanish beeswax. Science of The Total Environment, 2017;605-606:745-754.
10 – CHAUZAT MP, FAUCON JP, Pesticide residues in beeswax samples collected from honey bee colonies (Apis mellifera L.) in France. Pest Management Science, 2007;63:1100-1106.
11 – COLLINS AM et al., Performance of honey bee (Apis mellifera) queens reared in beeswax cells impregnated with coumaphos. Journal of Apicultural Research, 2004;43(3):128-134.
12 – FLOATE KD et al., Fecal Residues of Veterinary Parasiticides: Nontarget Effects in the Pasture Environment. Annual Review of Entomology, 2005;50(1):153-179.
13 – HEMPEL H et al., Toxicity of four veterinary parasiticides on larvae of the dung beetle Aphodius constans in the laboratory. Environ Toxicol Chem, 2006;25(12):3155-63.
14 – JANÇON G et al., Médicaments et Environnement, Académie Nationale de Pharmacie Editeur. 2008:103p.
15 – KILIÇ A, BÜYÜKGÜZEL K, BÜYÜKGÜZEL E, The Effect of Anthelmintic Triclabendazole on Survival and Development of Galleria mellonella (Lepidoptera: Pyralidae) L. Reared on Artificial Diet. 2015;21. .
16 – LOPER GM, SUGDEN EA, Use of avermectin-type insecticide applied to drone honey bees to control feral colony populations. American Bee Journal, 1990;130(12):804.
17 – LUMARET J-P et al., A Review on the Toxicity and Non-Target Effects of Macrocyclic Lactones in Terrestrial and Aquatic Environments. Current Pharmaceutical Biotechnology, 2012;13(6):1004-1060.
18 – MOMMAERTS V, STERK G, SMAGGHE G, Hazards and uptake of chitin synthesis inhibitors in bumblebees Bombus ter- restris. Pest Manag Sci, 2006;62(8):752-758.
19 – MULLIN CA et al., High Levels of Miticides and Agrochemicals in North American Apiaries: Implications for Honey Bee Health. PLoS ONE, 2010;5(3):e9754.
20 – OLIVEIRA-FILHO EC, PAUMGARTTEN FJR, Toxicity of Euphorbia milii Latex and Niclosamide to Snails and Nontarget Aquatic Species. Ecotoxicology and Environmental Safety, 2000;46(3):342-350.
21 – PARK K et al., Ecotoxicological multilevel-evaluation of the effects of fenbendazole exposure to Chironomus riparius larvae. Chemosphere, 2009;77(3):359-367.
22 – PETERSON EM et al., Agrochemical Mixtures Detected on Wildflowers near Cattle Feed Yards. Environmental Science & Technology Letters, 2017;4(6):216-220.
23 – RAVOET J, REYBROECK W, de GRAAF D, Pesticides for Apicultural and/or Agricultural Application Found in Belgian Honey Bee Wax Combs. Bulletin of Environmental Contamination and Toxicology, 2015:1-6.
24 – RINDERER TE et al., Varroa in the mating yard: I. The effects of Varroa jacobsoni and Apistan® on Drone Honey Bees. Ame- rican Bee Journal, 1999;28:134-139.
25 – SAUVÉ S, DESROSIERS M, A review of what is an emerging contaminant. Chemistry Central Journal, 2014;8(1):15.
26 – SEELEY TD, The whisdom of the hive. The social physiology of honey bee colonies. Harvard University Press. Cambridge, Mas- sachussetts. 1995:295p.
27 – SNGTV, in Utilisation raisonnée des antiparasitaires à l’horizon 2020-2025. Paris, France. 2017.
28 – SOULIER A et al., Occurrence des résidus médicamenteux d’origine vétérinaire et traceurs de contamination fécale dans les eaux de surface dans deux bassins versants bretons, -.D.-.-C.e.r.é.-A. 224, Editor. 2015.
29 – SWAN GE, The pharmacology of halogenated salicylanilides and their anthelmintic use in animals. J S Afr Vet Assoc, 1999;70(2):61-70.
30 – TOURÉ S, Les myiases d’importance économique. Revue scientifique et Technique – OIE, 1994;13(4):1053-1073.
31 – VIRLOUVET G, Etude de l’élimination fécale et urinaire de la cyperméthrine chez les bovins – Impact écotoxique sur les coléop- tères coprophages, in Ecole nationale vétérinaire de Nantes. Nantes, France. 2003:74p.
32 – VIRLOUVET G, Effets des antiparasitaires sur les insectes coprophages. Le Point Vétérinaire, 2005;255:42-45.
33 – VISSCHER PK et al. How do honey bees (Apis mellifera) fuel their water foraging flights? J Insect Physiol, 1996;42(11-12):1089-1094. 34 – WOHDE M et al., Analysis and dissipation of the antiparasitic agent ivermectin in cattle dung under different field conditions. Environ Toxicol Chem, 2016;35(8):1924-33.
35 – WU JY, ANELLI CM, SHEPPARD WS, Sub-Lethal Effects of Pesticide Residues in Brood Comb on Worker Honey Bee (Apis mellifera) Development and Longevity. PLoS ONE, 2011;6(2):e14720.
36 – XIE X et al., Simultaneous analysis of three avermectins in soils by high-performance liquid chromatography with fluorescence detection. International Journal of Environmental Analytical Chemistry, 2012;92(12):1417-1428.

Dernière mise à jour

2018-11-28 16:42:36